1977 წლიდან მუზეუმის ადგილას იყო მხატვრის სახლი. 1991 წელს, სამოქალაქო ომის დროს, შენობას ხანძარი გაუჩნდა და მთლიანად განადგურდა.
2013 წლიდან კი გაჩნდა იდეა ეს ადგილი ქართული ხელოვნების სახლად ქცეულიყო და დაიწყო მუზეუმის მშენებლობა. 5 წლის შემდეგ, 2018 წლის 2 ოქტომბერს კი ქართული სახვითი ხელოვნების მუზეუმის კარი გაიღო და აქაურობამ პირველ დამთვალიერებლებს უმასპინძლა.
შენობა გარედან მოპირკეთებულია ქართული ნატურალური ბოლნისის ქვით. მუზეუმის ფასადზე განთავსებულია არწივის სკულპტურა. ეს არის მუზეუმის სიმბოლო, რომელიც შექმნილია არქეოლოგიური გათხრების შედეგად დასავლეთ საქართველოში, ვანში აღმოჩენილი სამი მცირე ზომის არწივის ქანდაკებების მიხედვით. ქანდაკებები ძველი წელთაღრიცხვის II-I საუკუნეებით თარიღდება.
მუზეუმი ქალაქის შუაგულში - მთავარ გამზირზე მდებარეობს. საექსპოზიციო სივრცე კერძოა, თუმცა მასშტაბიდან გამომდინარე ამ მუზეუმს ეროვნული მნიშვნელობა აქვს.
მუზეუმში წარმოდგენილია მისი დამფუძნებლების - გია ჯოხთაბერიძის და მანანა შევარდნაძის კერძო კოლექცია. დამფუძნებლების მიზანი იყო საბჭოთა და პოსტსაბჭოთა ქართული ხელოვნების ერთ სივცეში თავმოყრა, რადგან ექსპონატების უმეტესობა ფართო საზოგადოებისთვის ხელმისაწვდომი არასდროს ყოფილა. მუზეუმი კი ახლა საშუალებას იძლევა დამთვალიერებელმა ნახოს 100-ზე მეტი ქართველი ხელოვანის 3500 ნამუშევარი, რომლებიც ბოლო 70 წლის განმავლობაშია შექმნილი.
მუზეუმი ერთადერთი შენობაა თბილისში, რომლის სივრცე საგანგებოდ საექსპოზიციოდ დაპროექტდა. ნამუშევრები გამოფენილია 31 დარბაზსა და 3 კიბის უჯრედში.საგამოფენო სივრცე 7000 კვადრატულ მეტრს მოიცავს.
მუზეუმიპასუხობს მსოფლიო სტანდარტების შესაბამის ყველა პირობას, როგორც მდგრადობის, ისე ტემპერატურული რეჟიმის და განათების თვალსაზრისით.
სივრცეს აქვს ასევე 120 კაციანი საკონფერენციო დარბაზი და 300 კვადრატული მეტრის ფართის საექსპოზიციო დარბაზი დროებითი გამოფენებისთვის.
მუზეუმის სტუმრებისთვის, და არა მხოლოდ მათთვის, შექმნილია “მუზეუმ კაფე” და „მუზეუმ შოფი“.
ასევე, ამავე სივრცეშია განთავსებული „არტჰაუსი“ -ულტრათანამედროვე კომპლექსი, რომელიც აერთიანებს რესტორნებს, კაფეებს, ლაუნჯს, საცურაო აუზს და ფიტნეს კლუბს
„ხარჩო” - ქართული თანამედროვე და ტრადიციული სამზარეულოს მიქსი,
„ბრასერი ბუვეტი“ - თანამედროვე ევროპული რესტორანი ფრანგული აქცენტით,
„პუბლიკა“ - ახალ ამერიკული ბურგერების ბარი და ლაუნჯი,
„ფიტკლუბი“ - ფიტნესცენტრი, ღია/დახურული აუზით სახურავზე.
მუზეუმს აქვს 155 მანქანაზე გათვლილი პარკინგია.